秋葉寺（しゅうようじ）は、奈良時代の718年に行基が開創した「大登山 霊雲院」を起源とします。越後（今の長岡市）の蔵王権現で修行し、火を自由に扱う能力を身につけた「三尺坊」が平安時代初期に来山した後、山寺号を「秋葉山 秋葉寺」に改めました。

本堂には本尊の聖観音菩薩を祀るとともに、三尺坊の没後は真殿に秋葉三尺坊大権現を祀り、室町時代までは修験道場としての役割を担っていました。このように、当時は神仏習合思想による「両部神道」のため、同じ境内に仏様と神様を同時に祀ることが普通に行われていました。

戦国時代の1572年に武田信玄の兵火により伽藍を焼失した秋葉寺は、可睡斎に助力を求めるとともに徳川家康にも再建を願い出て復興を実現し、可睡斎の末寺となって真言宗から曹洞宗にと改宗しました。

江戸時代、「秋葉大権現（通称 秋葉山）」の名は、神道・仏教・修験道が混淆した火防の霊場として広く知られるようになり、朝廷をはじめ武家や庶民からも篤い信仰を集めました。「秋葉講」も盛んになり、浜松・掛川・信州から通じる秋葉街道を通って多くの参詣者（秋葉道者）が訪れました。当時のガイドブックには「暑い日も寒い日も、遠方から蟻の行列のように参詣客が訪れる」と書かれているほどの賑わいを見せ、登山口には多くの旅籠が軒を連ねていました。

明治初期には神仏分離令により秋葉権現社と秋葉寺とが分離され、さらに追い打ちをかけるように明治6年（1873年）には廃仏毀釈の嵐の中で秋葉寺は廃寺とされました。そのような状況の中で、聖観世音菩薩、秋葉三尺坊大権現、仏具等は本寺である可睡斎へと移され、その後は可睡斎の御真殿（秋葉総本殿）が、秋葉三尺坊大権現の御真躰を祀る「火防の総本山」となりました。

その後も秋葉寺は陳情を重ねた末、明治13年（1880年）になって漸く復寺が実現しました。しかし秋葉権現社跡には、新たに火之迦具土大神を祭神に迎えた秋葉神社が鎮座していたため、現在の地に秋葉寺の伽藍を構えての再出発となりました。

このように何度もの危機を乗り越えつつも、秋葉寺は1300年間に渡り法灯を守り続けてきました。