平安京以前、延暦3年（784年）に桓武天皇が長岡遷都に際し皇后の藤原乙牟漏（ふじわらおとむろ）が藤原氏の氏神である奈良の春日大社から分霊を勧請したことに始まる格式高い神社。

祭神としては建御賀豆智命（たけみかづちのみこと）伊波比主命（いわいぬしのみこと）天之子八根命（あめのこやねのみこと）比咩大神（ひめおおかみ）4柱の祭神がそれぞれ第一殿から第四殿に祀られています。

嘉祥3年（850年）には藤原冬嗣を祖父に持つ文徳天皇が現社地に社殿を造営。貞観3年（861年）以降、藤原氏の勢いが強かった時には皇后の参拝が再々あり、さらに円融天皇、一条天皇が度々行幸するなど、藤原氏のみならず朝廷からも特別な崇敬をうけ、平安時代に二十二社として大いに栄えました。当時は藤原氏の一族に女の子が産まれると、中宮や皇后になれるようにお詣りしたようで、女の子が祈願通りの地位につくと絢爛華麗な行列を整えて参拝したといわれています。

その後、藤原氏の没落や応仁の乱後は衰退しますが江戸時代の後水尾上皇のころより復興を遂げ、幕末の慶応元年に至って官祭も復興され、1871年（明治4年）に官幣中社に列せられており、現在でも京都御所の方位を護る方除けの神様として、また、政治の神様、知恵の神様として信仰を集まるほか、前述の藤原氏一族に女の子が産まれると、中宮や皇后になれるようにとこの神社に祈願したことに由来し良縁を授けてくれる「縁結びの神様」としても信仰されています。

また源氏物語の作者である紫式部が氏神と崇めていたことでも知られており、源氏物語二十九帖｢行幸（みゆき）｣の巻には、大原野へと向かう冷泉帝の華やかで美しい行列の様子が描かれたり、生前に自ら撰んだとされる｢紫式部集｣にも歌が詠まれています。

他にも境内には春日大社のお使いの動物（神使）が鹿である事からの狛鹿、鹿の手水舎、そして鹿をモチーフにしたおみくじやお守り、神鹿土鈴などの授与品が人気となっている他、満開の期間が数日だけという幻の「千願桜」があったり、印象派のモネの絵に似てる？「鯉沢の池」があったり、約300年続く五穀豊穣を奉謝した「奉納相撲大会」や紅葉の名所としても知られています。